Con el fútbol internacional asentado y también con la llegada de la profesionalización, se organizaría pronto la primera disputa mundialista en lo que sería el primer gran evento dedicado al fútbol de selecciones, el Mundial. Además, volvió a disputar una final de la Copa del Rey tras veinticuatro años sin lograrlo, para ello eliminó a cuatro equipos de Primera División: Recreativo de Huelva, C. A. Osasuna, Real Sporting de Gijón y Sevilla F. C. En la final cayó derrotado por 1-4 frente al F. C. Barcelona, que más tarde logró el triplete al ganar la Liga, replicas camisetas futbol la Copa y la Liga de Campeones. A partir de 2005 el club entró en una época de crisis institucional y deportiva. Wikimedia Commons alberga una categoría multimedia sobre Museo del Fútbol Club Barcelona. En la temporada 1963-64, entrenado por Ferdinand Daučík, el equipo llegó a afrontar el tercio final del campeonato en sexta posición, aunque una serie de malos resultados en los últimos partidos hicieron que acabase en la duodécima posición. Txetxu Rojo sería el encargado de dirigir al equipo en la nueva temporada 2000/01, con una plantilla de transición que mezclaba la juventud de las jóvenes promesas como Asier del Horno, Fran Yeste, Pablo Orbaiz o Dani Aranzubia con la veteranía de los Josu Urrutia, Bittor Alkiza, Aitor Larrazabal o Rafael Alkorta.
Estos jugadores sumado a otros que ya estaban como Josu Urrutia, Aitor Larrazabal, Bittor Alkiza, Rafael Alkorta, José Ángel Ziganda o el propio Julen Guerrero, hicieron posible el regreso a la Liga Europa de la UEFA. Copa de la UEFA después de seis años sin conseguirlo. Justo antes, Clemente había criticado el fichaje del prometedor centrocampista Javi Martínez, por quien el club pagó seis millones de euros a Osasuna, al decir públicamente que no le conocía y que no había pedido su fichaje. La temporada 2012-13 estuvo marcada por el regreso de Aritz Aduriz y la marcha de Javi Martínez al Bayern de Múnich, quien tras muchas tribulaciones abonó la cláusula de 40 millones de euros que daba por rescindido su contrato con la entidad vizcaína. Esta temporada también supuso el principio del fin para Julen Guerrero; San Mamés veía como su preciada perla, el gran ídolo de los 90, cada vez era más habitual en los banquillos. A partir de la temporada 2009-10 el equipo entró en una etapa de crecimiento, en la cual comenzaron a emerger jóvenes promesas como Iker Muniain, Óscar de Marcos, Mikel San José, Markel Susaeta y Ander Iturraspe, camiseta de futbol si bien su participación en el primer equipo aún era secundaria.
En la temporada 2013-14, ya con Valverde en el banquillo, el equipo rindió a un gran nivel durante todo el campeonato y -a falta de dos jornadas- consiguió hacerse con la cuarta plaza y se clasificó para disputar el play-off de la Liga de Campeones, torneo que no disputaba desde 1998. Aparte de eso, también logró batir su récord histórico de puntos en Liga tras alcanzar la meritoria cifra de 70, solo a un punto de igualar la mejor marca histórica de un cuarto clasificado -hasta ese momento- que consiguió el Real Madrid C. F. en la temporada 2003-04. Además, venció al F. C. Barcelona en San Mamés (1-0), algo que no sucedía desde la temporada 2004-05, con Javier Clemente en el banquillo. Sea como fuere, el Athletic lo pasó difícil para salvar la categoría, en una temporada en la que solo separaban 4 puntos entre el 12.º (el Athletic) y el 20.º (el C. D. Numancia). Esta vez quedó tercera con 19 puntos (ganó 6 encuentros, empató 1 y perdió 3), y eso le dio derecho a disputar un repechaje contra la selección de Hungría, que a la postre terminó clasificando al vencer en los dos juegos (0-1 en Oslo y 2-1 en Budapest).
Tras el partido el club realizó un sencillo acto de homenaje al estadio, que aún fue testigo de otros dos encuentros más antes de su cierre y posterior demolición: el domingo 2 de junio el Bilbao Athletic disputó la promoción de ascenso a Segunda División y, el día 5 del mismo mes, tuvo lugar el partido de homenaje a San Mamés que enfrentó al Athletic contra la selección de Vizcaya. Después de estos sucesos, la selección brasileña tuvo un buen desempeño en la Copa América de 1983 quedando subcampeón del torneo. La temporada 1999/00 no supuso más que la clara demostración de que el mismo equipo que dos años antes se proclamó subcampeón de Liga se iba diluyendo más y más en la indiferencia, moviéndose sin pena ni gloria por la zona templada de la tabla. El equipo acusó notablemente esta baja durante la siguiente temporada. El Athletic ganó 1 partido, empató 3 y perdió 2, esto no fue suficiente para lograr el pase a los octavos de final y el equipo vasco quedó eliminado de la competición. Así, el Athletic alcanzó la final de la Copa del Rey y, posteriormente, se clasificó para disputar una final europea tras treinta y cinco años sin hacerlo.